O trabalho de construção do aeroporto, iniciado em 6 de novembro de 1956, durou pouco menos de seis meses e demandou o desmatamento de uma área de 1 334 000 m², terraplenagem de 178 500 m², base estabilizada de 40 900 m², revestimento de 73 500 m², serviços topográficos, de localização e nivelamento.
O aeroporto foi oficialmente inaugurado no dia 3 de maio de 1957, e substituiu o Aeroporto de Vera Cruz. No entanto, a primeira etapa de construção da pista, foi inaugurada em 2 de abril do mesmo ano, com a recepção de um pouso do Viscount (avião presidencial) que trazia o próprio presidente, os embaixadores da França e de Portugal, ministro, deputados e Lúcio Costa, que acabara de vencer o concurso do Plano Piloto, além de jornalistas estrangeiros. A comitiva viera para Brasília inspecionar as obras da Nova Capital.
A pista do aeroporto foi projetada pelo engenheiro carioca e pioneiro em Brasília (chegou em outubro 1956) Atahualpa Schmitz Prego. Ele era o engenheiro-chefe da Companhia Metropolitana de Engenharia e responsável pela construção do Aeroporto,na conclusão da primeira etapa, foram construídos 2400 metros de pista de operação por 45 metros de largura, na segunda etapa a pista foi ampliada, atingindo 3300 metros de extensão, sendo a mais extensa pista do país até então.
O terminal de passageiros foi construído em madeira e serviu à cidade até 1971. A primeira pessoa a sobrevoar e pousar em Brasília, quando a capital brasileira ainda estava em construção, foi a piloto Ada Rogato, pioneira da aviação no Brasil.
Em 1990 o Aeroporto Internacional de Brasília começou a ganhar a forma atual. Um corpo central e dois satélites para embarque e desembarque de passageiros. A primeira etapa foi inaugurada em 1992. Incluiu a construção do viaduto de acesso ao terminal de passageiros e a cobertura metálica, num total de 11 726 m². O satélite, edifício circular para áreas de embarque e desembarque, foi inaugurado em 1994, na segunda etapa, quando foram entregues também uma parte reformada no corpo central do terminal de passageiros e nove pontes de embarque.
Nesta época, entrou em operação no aeroporto o Sistema Integrado de Tratamento de Informação Aeroportuária (SITIA), que possibilitou a automação no controle de diversas atividades. Brasília foi o primeiro aeroporto da América Latina a receber este sistema. A conclusão da terceira etapa das obras ofereceu aos usuários uma nova área de embarque e desembarque internacional, um terraço panorâmico, um finger e uma praça de alimentação 24 horas. A reforma alcançou uma área de 17 285 m², com a instalação de uma galeria com fontes, jardinagem e espaço para exposições.
Após a concessão à iniciativa privada, foram inauguradas duas novas áreas de embarque: o Píer Sul, com onze novas pontes de embarque, e o Píer Norte, com oito novas pontes. Aumentou-se, assim, a capacidade do aeroporto de dezesseis milhões de passageiros para vinte e um milhões por ano.
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